Darkest Hour werpt een blik op het leven van Winston Churchill. Binnen enkele dagen nadat hij de premier van Groot-Brittannië is geworden, staat hij voor een lastige opgave: een vredesverdrag afsluiten met Nazi-Duitsland of vechten voor de idealen en vrijheid van een natie. Wanneer de Duitsers bezig zijn West-Europa te bezetten, doet Churchill, ondanks weerstand van zijn eigen partij, een poging de loop van de wereldgeschiedenis te veranderen.